Lądowniki z "Whorla" dawno już wylądowały na Błękicie. Ludzie pozakładali nowe miasta, zaczęli nowe życie. Głównym bohaterem Na wodach Błękitu jest Róg, narrator Księgi długiego słońca.
Pewnego dnia w domu Roga zjawia się delegacja mieszkańców Nowego Vironu, prosząc go, by sprowadził legendarnego calde Jedwabia, postrzeganego jako jedyny możliwy gwarant ładu i porządku w mieście. Wysłannicy Nowego Vironu podejrzewają, że Jedwab został na pokładzie "Whorla". Róg musi się więc udać do dalekiego miasta Pajarocu, skąd niebawem odleci statek, który zabierze ludzi z powrotem do "Whorla".
Róg wypływa w długi rejs. Po drodze zyskuje towarzyszy podróży: małego husa (zwierzę podobne trochę do dużego pancernika, całkiem łebskie), jednoręką syrenę wychowaną przez boginię morza, oraz inhumiego imieniem Krait, przedstawiciela śmiertelnych wrogów ludzi Krait znajduje wreszcie na wpół legendarne Pajarocu i zostaje przewodnikiem Roga. Po drodze Róg spotyka Ścięgno, swojego syna, który wypłynął za nim z domu na własnej łódeczce i chciałby dołączyć do pasażerów lądownika. Zanosi się na to, że z wolnym miejscem nie będzie kłopotu, bo nie wszyscy zaproszeni przez właścicieli goście zdążą na czas.
Okazuje się jednak, że inhumi opanowali lądownik i zamierzają skierować go nie do starego "Whorla", lecz prosto na Zieleń, bliźniaka Błękitu i swoją macierzystą planetę. Wygląda na to, że plan z lądownikiem miał po prostu na celu dostarczenie na Zieleń zdobyczy dla mieszkających tam inhumich. Róg, naturalnie, postanawia pokrzyżować im plany. Wsiada na pokład lądownika wraz ze Ścięgnem. Na statku wybucha walka. Książka kończy się przed lądowaniem.